Эксплуатационные испытания показали полную готовность Ту-144 и всех наземных служб к началу реальных перевозок. Хотя здесь уместно заметить, что сама система проведения таких испытаний в гражданской авиации уже тогда являлась архаичной и нигде в мире не применялась. Обычно самолет допускается к коммерческой эксплуатации сразу после доказательства соответствия нормам летной годности. 25 октября 1977 г. был утвержден Акт по результатам эксплуатационных испытаний, а 29 октября председатель Госавиарегистра СССР И.К.Мулкиджанов подписал первый в СССР сертификат летной годности типа №03-144 на самолет Ту-144 с двигателями НК-144А. Дорога для пассажирских перевозок была открыта.
Первый рейс с пассажирами был назначен на 1 ноября 1977 г. - канун 60-й годовщины Октябрьской революции. Проводить лайнер приехали министры Б.П.Бугаев и П.В.Дементьев, руководители многих занятых в программе предприятий. Под объективами телекамер командир экипажа Б.Ф.Кузнецов доложил министрам о готовности к выполнению полета и взошел на борт. В кабине его уже ждали второй пилот С.П.Храмов, штурман С.Т.Агапов и бортинженер Ю.Н.Аваев. Пассажиры, среди которых были сам А.А.Туполев, заместители министров МГА и МАП К.К.Гулаков и М.С.Михайлов, а также приличная толпа журналистов, поднялись по специально сделанному эскалаторному трапу с крышей и освещением. (Таких трапов изготовили всего два - для Домодедово и Алма-Аты.) Настал волнующий момент: самолетные двери закрылись, но отправиться в полет Ту-144 не смог. Задержку вызвал супертрап - у него разрядились аккумуляторные батареи, в результате поднять его опоры с бетона не было никакой возможности, и он намертво застрял у борта готового к взлету сверхзвукового лайнера. Среди руководства аэропорта началось что-то наподобие паники, а многочисленные зрители этой сцены получили прекрасную возможность в течение получаса упражняться в остроумии. К счастью, рядом обнаружили трактор. Под непосредственным руководством двух министров скромный тракторист с жутким скрежетом оттащил злосчастный трап на безопасное расстояние. После этого разъяренное руководство МАП приказало: «Выбросьте эти трапы… (конкретный адрес здесь опущен -Авт.), чтобы они никогда больше не появлялись у Ту-144». К слову, так оно и получилось: оба супертрапа забрали на доработку, а когда вернули, полеты Ту-144 уже были прекращены.
Дальше все пошло гладко. Самолет энергично взлетел, на высоте 11000 м перемахнул звуковой барьер и вскоре вышел на крейсерский эшелон 16000 м. Достигнув скорости 2300 км/ч, Ту-144 сохранял ее в течение 75 минут. В салоне царило приятное оживление, особый привкус которому придавали представили прессы. Добросовестно выполняя свой профессиональный долг, они спешили выудить из профессионалов и простых пассажиров впечатления о полете, и те щедро делились переполнявшими их эмоциями. Ровно через два часа Ту-144 приземлился в Алма-Ате. Там тоже были цветы и журналисты, представители ЦК компартии Казахстана и Совмина республики. Но даже традиционное восточное гостеприимство не смогло нарушить расписания - ровно через полтора часа лайнер убыл в обратный рейс. На итоговой пресс-конференции Туполев выглядел именинником. Чувствовалось, что Генеральный получил большой козырь в споре с МГА за право на существование сверхзвуковых пассажирских самолетов. «Спорить по этому вопросу - пустое дело. Говорить, что они не нужны, может только профан, - торжествовал Алексей Андреевич. - Вспомните дискуссию, когда мы начали делать реактивный Ту-104. Тогда тоже раздавались голоса - зачем?… А сегодня весь мир обзавелся реактивными машинами».

Снимок, сделанный с борта «Миража» за несколько секунд до катастрофы. 3 июня 1973 г.
Делалось все, чтобы установить истинную причину катастрофы
Таким стало начало новой страницы в истории проекта - регулярной эксплуатации самолета. В расписании столичного аэропорта Домодедово прочно утвердились две новые строки:
«Рейс №499 - Москва-Алма-Ата, вылет 8 ч 30 мин»,
«Рейс №500 - Алма-Ата-Москва, прибытие 14 ч».
Эти рейсы выполнялись один раз в неделю, билет на них стоил 68 рублей против 48 рублей на дозвуковом лайнере. Перевозки осуществлялись на двух самолетах - СССР-77109 и СССР-77110, которые, кстати, не были переданы на баланс Аэрофлота, а находились в собственности МАП. Экипажи под руководством В.П.Воронина, А.А.Ларина (впоследствии - директор Департамента воздушного транспорта РФ и командир экипажа президента России), Х.Х.Халимова, Г.П.Сморжка, а также техсостав были смешанными. С целью подведения первых итогов 17 февраля 1978 г. прошла совместная летно-техническая конференция, на которой было высказано довольно много замечаний к эксплуатационным качествам Ту-144, но общая оценка все же была положительной. С оптимизмом обсуждались планы расширения географии полетов лайнера, увеличения частоты рейсов в летний период. Увы, им не суждено было сбыться.
Будничную работу по перевозкам пассажиров на Ту-144 прервало тяжелое летное происшествие в ходе испытаний самолета Ту-144Д*, случившееся 23 мая 1978 г. Его официальным определением, сразу поднятым на щит противниками лайнера, стало страшное слово «катастрофа». Несмотря на то, что с самого начала расследования стало ясно, что ее причины связаны со спецификой конструкции топливной системы самолета Ту-144Д и не относятся к тем Ту-144, на которых возили пассажиров, специальная комиссия провела тщательные наземные проверки и этих самолетов. Осмотр не выявил повреждений в их топливных системах, и соответствующие акты были подписаны Генеральным конструктором. Но 29 мая руководство МГА потребовало оформления специального решения о продолжении эксплуатации Ту-144.